胃癌的淋巴结转移规律研究

　　作者：李宇,周岩冰　　作者单位：青岛大学医学院附属医院普外科

　　【摘要】 目的 探讨胃癌淋巴结转移的规律。方法 通过对435例胃癌病人淋巴结转移资料回顾性的研究，分析淋巴结转移的影响因素。结果 BorrmannⅠ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ型胃癌的淋巴结转移率分别为43.75%、61.27%、72.54% 和88.89%(χ2=18.25，P<0.01);T1、T2、T3、T4胃癌的淋巴结转移率分别为7.69%、36.84%、75.52%、88.24%(χ2=102.73，P<0.01);高、中、低分化腺癌的淋巴结转移率分别为23.77%、34.38%和71.86%，黏液腺癌和印戒细胞癌的淋巴结转移率分别为71.11%和71.87%;直径<3.0 cm、3.0～5.0 cm和>5.0 cm淋巴结的转移率分别为26.72%、71.22%和81.67%(χ2=97.09，P<0.01)。435例胃癌病人淋巴结转移率为63.68%。不同分组淋巴结转移与胃癌所在部位有关，上部和中部以No3组最常见，下部以No6组最常见，其次为No3组。结论 胃癌淋巴结转移与肿瘤形态、分化及浸润深度有关;胃癌中淋巴结转移率第一站最高为No3、No6组，第二站为No7、No8组。

　　【关键词】 胃肿瘤 肿瘤转移 淋巴结

　　STUDY ON THE RULES OF LYMPH NODE METASTASIS IN GASTRIC CANCER LI YU, ZHOU YANBING(Department of General Surgery, The Affiliated Hospital of Qingdao University Medical College, Qingdao 266003, China) [ABSTRACT]ObjectiveTo explore the rules of lymph node metastasis in gastric cancer. MethodsData of 435 patients with gastric cancer were studied retrospectively for their lymph node metastasis and its influencing factors. ResultsRates of lymph node metastasis among Borrmann Ⅰ, Ⅱ, Ⅲ, and Ⅳ were 43.75%, 61.27%, 72.54% and 88.89%, respectively (χ2=18.25，P<0. 01); and that among T1, T2, T3, and T4 were 7.69%, 36.84%, 75.52% and 88.24% (χ2=102.73，P<0.01). The rates of lymph node metastasis among welldifferentiated, moderately differentiated, and poorly differentiated adenocarcinoma were 23.77%, 34.38% and 71.86%, the rates of lymph node metastasis in signetring cell carcinoma and mucinous adenocarcinoma were 71.87% and 71.11%. Rates of lymph node metastasis were 26.72%, 71.22% and 81.67% (χ2=97.09，P<0.01) corresponding to the different tumor diameters of that <3.0 cm, 3.0～5.0 cm and >5.0 cm. The total lymph node metastatic rate was 63.68% in this 435 patients. The metastasis was related to the tumor location, the most commonly seen in No3 for the cancer located in the upper third and middle third of the stomach and in No6 and No3 in the lowerthird. ConclusionLymph node metastasis of gastric carcinoma is closely associated with the morphology, differentiation and depth of invasion. Most frequently metastatic lymph nodes are No3 and No6 in group Ⅰ, and No7 and No8 in group Ⅱ.

　　[KEY WORDS]gastric neoplasms; tumour metastasis; lymph nodes

　　胃癌根治术中能否彻底清除已有转移的淋巴组织是决定病人预后的一个主要因素。本文回顾性研究我院2004年11月～2006年7月435例胃癌病人，探讨胃癌淋巴结转移规律，总结胃癌淋巴结转移特点及影响因素，分析淋巴结转移与胃癌临床病理特征的关系，为合理选择淋巴结清扫范围提供依据。

　　1 资料与方法

　　1.1 一般资料

　　胃癌手术病人480例，其中行D2根治术435例。435例胃癌病人术前均经胃镜取材病理检查证实，未经过化疗、放疗等治疗，其中男308例，女127例;年龄16～87岁，平均62岁;上部癌54例，中部癌99例，下部癌276例，全胃癌6例。根据日本胃癌学会《胃癌治疗指南》(2004年)中的分期标准：早期胃癌39例，其中黏膜内癌14例，黏膜下癌25例;进展期胃癌396例，其中Borrmann Ⅰ型16例，Borrmann Ⅱ型142例，Borrmann Ⅲ型193例，Borrmann Ⅳ型45例。根据2005年1月NCCN公布的美国肿瘤联合会(AJCC)胃癌分期标准：ⅠA期36例，ⅠB期50例，Ⅱ期 92例，ⅢA 期106例，ⅢB期 92例，Ⅳ期 59例。分组淋巴结均由手术医生术后亲自完成，全部病例均有完整的病理诊断及淋巴结转移诊断。

　　1.2 方法

　　临床病理资料(包括肿瘤部位、病理组织学类型、浸润深度及淋巴结分站)按日本第13版《胃癌处理规约》处理[1]。切除标本常规用40 g/L甲醛固定24 h，脱水、透明、浸蜡、包埋、切片、染色，光镜观察。统计学处理：计数资料采用χ2检验，所有数据均用SPSS 11.5统计软件处理。

　　2 结 果

　　2.1 淋巴结转移的影响因素

　　2.1.1 肿瘤部位与淋巴结转移的关系 上部、中部、下部胃癌淋巴结转移率分别为70.37%(38/54)、65.66%(65/99)、60.87%(168/276)。淋巴结转移与肿瘤部位无关(χ2=2.09，P>0.05)。位于胃小弯侧和胃大弯侧肿瘤的淋巴结转移率分别为66.67%、53.85%(χ2=2.25，P>0.05)。

　　2.1.2 肿瘤大体形态与淋巴结转移的关系 Borrmann分型Ⅰ～Ⅳ型胃癌的淋巴结转移率分别为43.75%(7/16)、61.27%(87/142)、72.54%(140/193)和88.89%(40/45)，各型间比较差异有显著意义(χ2=18.25，P<0.01)。原发癌为局限型(BorrmannⅠ、Ⅱ型)淋巴结转移率为59.49%(94/158)，而浸润型(BorrmannⅢ、Ⅳ型)淋巴结转移率为72.58%(180/248)，两者比较差异有统计学意义(χ2=11.60,P<0.01)。2例Ⅰ型、1例ⅡA型、2例ⅡB型和14例ⅡC型早期胃癌中均未发现淋巴结转移，20例Ⅲ型胃癌中有3例发生转移。

　　2.1.3 肿瘤浸润深度与淋巴结转移的关系 T1、T2、T3、T4胃癌淋巴结转移率分别为7.69%(3/39)、36.84%(28/76)、75.52%(216/285)、88.24%(30/34)，其差别有统计学意义(χ2=102.73，P<0.01)，两两比较T3与T4之间差别无统计学意义(χ2=2.76，P>0.05)。黏膜内癌淋巴结转移率为7.14%(1/14)，黏膜下癌为7.41%(2/25)。

　　2.1.4 性别与淋巴结转移的关系 男、女胃癌淋巴结转移率分别为65.91%(203/308)和58.27%(74/127)，差异无统计学意义(χ2=2.27，P>0.05)。

　　2.1.5 组织学类型与淋巴结转移的关系 高、中、低分化腺癌的淋巴结转移率分别为23.77%(6/26)、34.38%(22/64)和71.86%(189/263)，印戒细胞癌和黏液细胞癌的淋巴结转移率分别为78.79%(26/33)和71.11%(32/45)。不同组织学类型胃癌淋巴结转移率不同(χ2=54.32， P<0.01)，其中低分化腺癌、印戒细胞癌和黏液细胞癌的淋巴结转移率明显高于高、中分化腺癌。另外，1例类癌和1例未分化癌均有淋巴结转移，2例鳞癌未发生淋巴结转移。

　　2.1.6 淋巴结转移与肿瘤大小的关系 直径<3.0 cm、3.0～5.0 cm、>5.0 cm胃癌淋巴结转移率分别为26.72%(31/116)、71.22%(99/139)和81.67%(147/180)(χ2=97.09， P<0.01);其中胃癌直径<1.0 cm的23例病人中仅有1例发生淋巴结转移。

　　2.1.7 淋巴结转移与年龄关系 年龄20～40岁、41～60岁、61～80岁、>80岁病人的淋巴结转移率分别为58.33%(14/20)、61.85%(107/173)、64.91%(147/227)、57.14%(8/14)，差异无统计学意义(χ2=1.004，P>0.05)。

　　2.2 不同部位胃癌淋巴结转移频率分布

　　本组435例病人，淋巴结转移率为63.68%(277/435)，其中淋巴结转移次数最多的为No3组，其次为No6、No7、No8A、No4D、No1、No5组等。上部胃癌淋巴结转移最多的为No3组淋巴结，其次为No1、No7、No2、No8A组淋巴结。No5、No6、No11P组也出现淋巴结转移，但转移次数较少。中部胃癌淋巴结转移最常见的为No3组淋巴结，其次为No4D、No7、No6、No8A、No1组。下部胃癌淋巴结转移以No6组淋巴结转移次数最多，其次为No3、No7、No8A、No4D、No5、No1和No11P组淋巴结。见表1。

　　3 讨 论

　　淋巴结转移是胃癌的一个重要的生物学特性，淋巴结清扫是胃癌手术成功的关键，正确掌握淋巴结转移规律，了解淋巴结转移的影响因素，有助于术中淋巴结清扫范围的确定及术后分期的界定。

　　YASUYUKI等[2]研究早期胃癌发现，淋巴结转移概率在5.7%～29.0%之间，其中黏膜下癌在

　　表1 不同部位胃癌淋巴结转移出现频率(例)部位1234D4SA4SB5678A91011P11D12A1314V1516上部106196422185204220001中部7415131749138405041101下部25363302929674236101157112417合计42139749718357763491612491735199.7%～24.3%之间，而黏膜内癌在0～6.4% 之间。KAZUHIRO等[3]的研究结果表明，早期胃癌淋巴结转移率为8.9%,黏膜内癌为2.5%,黏膜下癌为17.6%。YASUHIRO等[4]研究显示，胃癌淋巴结转移率随着肿癌浸润深度的递增而增加：黏膜内癌为2.3%，黏膜下癌为19.7%，固有肌层为31.5%，浆膜下层为 66.1%，侵透浆膜为72.4%。SHINYA等[5]报道，黏膜癌发生淋巴结转移的概率为2.5%(14/256)，而黏膜下癌的转移率则高达20.2%(84/420)。本研究也显示，胃癌淋巴结转移率随着肿瘤浸润深度的加深而不断增高，与多数文献报道相同。充分认识浸润深度和淋巴结转移发生概率的关系，有利于术前手术方式的选择。总体来说早期胃癌淋巴结发生转移的概率约为10%，虽然D2 术式仍然是其标准手术方式，但一些缩小或微创手术如改良胃癌根治术、保留幽门环及迷走神经手术、腹腔镜下胃癌根治术和内镜下黏膜部分切除术(EMR)，能够明显改善病人的术后生活质量、减少住院天数及降低医疗费用，逐渐在全球范围内得以推广。例如，2001年日本胃癌学会出版的《胃癌治疗指南》中指出，“对于直径小于2.0 cm且没有溃疡形成的肠型黏膜内癌可选用EMR”。

　　KAZUHIRO等[3]研究认为,直径<1.0 cm的胃癌，胃周和远处淋巴结的转移率均为0;直径1～4 cm 胃癌，淋巴结转移率分别为5%、1%;而直径>4 cm 的胃癌，其淋巴结转移率则高达46%、15%。NAKAMURA等[6]报道，胃黏膜下癌肿瘤直径<1.0 cm 未见淋巴结转移。NAMIENO等[7]报道，直径小于1.0 cm的黏膜内癌几乎无淋巴结转移。本研究也显示，23例直径<1.0 cm的早期胃癌中仅有1例出现淋巴结转移，肿瘤直径<3.0 cm时淋巴结的转移率较低，当直径>3.0 cm时淋巴结转移率有明显的升高，表明肿瘤大小与胃癌淋巴结转移密切相关，随着肿瘤增大，淋巴结转移率亦升高，此时应该注意胃周淋巴结的清扫。

　　YASUYUKI等[8]认为，不管是黏膜癌还是黏膜下癌，低分化型淋巴结的转移率要明显高于分化类型肿瘤。YASUHIRO等[4]报道，分化型胃癌淋巴结转移率为6.9%，而未分化型则为13.0%，差别有统计学意义。本研究结果显示，低分化型腺癌、黏液细胞癌和印戒细胞癌的淋巴结转移率要明显高于高、中分化胃癌，即其恶性程度高于高、中分化型，故预后较差。

　　阚永丰等[9]分析了192例胃癌，发现No3组淋巴结转移率高达34.9%，其次为No6组淋巴结，转移率达29.7% 。胃上部癌淋巴结转移主要发生在No1～4组，占13.9%～41.9% ;而胃中部癌的淋巴结转移主要发生在No3、4、1、6、7组，占14.3%～28.6%;胃下部癌淋巴结转移主要发生在No3～6组，占19.5%～41.6%。YASUHIRO等[4]也曾报道，胃周的 1～6组和7～9组是最容易转移的淋巴结，肿瘤所在部位不同，淋巴结转移的程度亦不同。YOSUKE等[10]报道，胃癌中转移频率最高的淋巴结是No3组和No4组的淋巴结(33%、53%);当肿瘤位于胃的上1/3或下1/3部位时，最容易转移的淋巴结分别是胃底(31%～38%)和幽门周围的淋巴结(49%)，其次是胃左动脉(21%～26%)、肝总动脉(21%～26%)和腹腔动脉旁淋巴结(17%～20%)。胃下部癌的远处淋巴结转移率较低，约为5%，而上部癌达18%,也验证了上部癌的生物学行为更具有侵袭性。本研究中胃周淋巴结转移最常见的为No3组，其次为No6组;在下部癌中与毛伟征等[11]研究结果相同，No6组淋巴结转移最常见，其次为No3、No7、No8、No4D组。本研究结果显示，肿瘤的部位与淋巴结的转移率无明显关系，但肿瘤所在部位不同，其分组淋巴结转移的发生概率亦不同，术中可根据肿瘤所在部位，选择合理手术方式，准确判断淋巴结可能转移范围进行彻底清扫，从而提高手术根治性，改善病人预后。

　　一般来说，年轻胃癌病人的肿瘤分化类型差，多为黏液细胞癌、印戒细胞癌和低分化腺癌，病期偏晚，故更容易出现淋巴结转移。而老年病人的胃癌分化类型好，故淋巴结转移率相对低，但这仍然缺少大量的回顾性研究证实[12]。本研究中不同年龄组胃癌淋巴结转移率差别无显著性。

　　淋巴结转移是胃癌的一个重要的生物学特性，也是影响预后的重要因素,以淋巴结清扫为主的胃癌根治术中，转移淋巴结的彻底清除，既是手术治疗的重点，也是难点[13]。只有认识胃癌淋巴结转移的生物学行为，充分掌握胃癌淋巴结的转移规律，根据胃癌的部位、肿瘤的大小及组织形态、病人的年龄及一般情况、肿瘤是否侵透浆膜和胃周淋巴结转移情况具体分析，选择合理手术方式，才能达到胃癌病灶的完全切除，以及准确判断淋巴结可能转移范围以彻底清扫，从而提高手术根治性，改善病人的生命质量，减少并发症和病死率，缩短住院时间，最终提高胃癌病人的手术治疗水平。

　　【参考文献】

　　[1]日本胃癌研究会. 胃癌处理规约[M]. 第13版. 东京:金原出版株式会社， 1999：6.

　　[2]YASUYUKI S, SHOUJI S, JOUJI K, et al. Lymph node metastasis and preoperative diagnosis of depth of invasion in early gastric cancer[J]. Gastric Cancer， 2001,4:3438.

　　[3]KAZUHIRO Y, NORIO S, TOSHIHIRO S, et al. Rate of detection of lymph node metastasis is correlated with the depth of submucosal invasion in early stage gastric carcinoma[J]. American Cancer Society， 1999,2：21192123.

　　[4]YASUHIRO K, YOSHITAKA Y, YUKIHIDE K, et al. Lymph node metastasis in cancer of the middlethird stomach: criteria for treatment with a pyloruspreserving gastrectomy[J]. Surg Today， 2001，31:196203.

　　[5]SHINYA S, YASUSHI Y, UBEHIKO H, et al. Involvement of three or more lymph nodes predicts poor prognosis in submucosal gastric carcinoma[J]. Gastric Cancer， 2001，4:5459.

　　[6]NAKAMURA K, MORISAKI T, SUGITANI A, et al. An early gastric carcinoma treatment strategy based on analysis of lymph node metastasis[J]. Cancer， 1999，85:15001505. [7]NAMIENO T, KOITO K, HIGASHI T, et al. General pattern lymph node metastasis in early gastric carcinoma[J]. World J Surg， 1996，20(9)：9961000.

　　[8]YASUYUKI S, SHOUJI S, JOUJI K, et al. Lymph node metastasis and preoperative diagnosis of depth of invasion in early gastric cancer[J]. Gastric Cancer， 2001，4:3438.

　　[9]阚永丰,李世拥. 胃癌淋巴结转移的临床病理研究[J]. 中国普外基础与临床杂志， 1999，6(3):148150.

　　[10]YOSUKE A. A simple classification of lymph node level in gasric carcinoma[J]. The American Journal of Surgery， 1995，169:382385.

　　[11]毛伟征，陈峻青，王舒宝，等. 胃下部癌淋巴结转移规律及其临床意义[J]. 中华胃肠外科杂志， 2002,5(1)：2427.

　　[12]夏传江,王善宗. 青年与老年人胃癌758 例发病情况分析[J]. 齐鲁医学杂志, 2005, 20(1):70.

　　[13]李福年,陈栋,王洪友，等. 胃癌根治术后急性胰腺炎的发病特点和防治[J]. 青岛大学医学院学报, 2003,39(3):259260.