胸段食管癌喉返神经旁淋巴结清扫研究进展

　　作者：夏李明 作者单位：310022 浙江省肿瘤医院胸腹外科

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　　食管癌是我国常见癌肿之一，手术切除是胸段食管癌治疗的主要手段，但淋巴结清扫的范围始终存在争议。日本学者倾向于扩大淋巴结清扫，目前大部分医院将喉返神经旁淋巴结作为胸食管癌常规清扫部位。国内学者习惯左胸入路行食管癌手术，相关报道较少。本文就其研究进展作一综述。

　　1 解剖学基础

　　左右迷走神经在不同位置发出喉返支：右迷走神经穿出颈血管鞘进入胸部前发出右喉返神经，后者绕右锁骨下动脉第一段返转上行于右侧食管气管沟;左迷走神经在主动脉弓下缘发出左喉返神经，后者绕过主动脉弓后沿左食管气管沟垂直上行[1]。分组上，右喉返神经旁淋巴结属于106Top组淋巴结，左喉返神经旁淋巴结属于106L组淋巴结[2]。喉返神经支配声带的运动，术中损伤或淋巴结侵犯喉返神经常引起声音嘶哑。

　　2 胸段食管癌淋巴引流特点及淋巴结转移规律

　　食管淋巴引流具有特殊的解剖结构。食管黏膜下层的淋巴管除横向穿越食管壁引流至附近的淋巴结外，还存在垂直的纵向交通，纵向的淋巴引流量甚至比横向更丰富[3]。食管癌在气管分叉平面形成不同淋巴引流系统：位于该平面以上者主要向上胸区转移，反之则向下转移。癌位于该平面者则呈双向转移。癌堵塞淋巴管可出现不规则转移[4]。癌细胞还可经黏膜下层侧支淋巴管斜穿肌层与外膜形成远隔主灶的跳跃性淋巴结转移[5]。因此，食管癌一旦侵及黏膜下层，即可在颈胸腹三野形成广泛乃至跳跃性的淋巴结转移。胸段食管癌淋巴结转移有其规律性：挂川晖夫[6]总结日本一组三区清扫资料(1226例)表明，胸上段食管癌右喉返神经旁淋巴结转移率最高，其次为左气管旁、中上段食管旁;胸中段食管癌贲门右淋巴结转移率最高，其次为中段食管、上纵隔淋巴结;胸下段食管癌以贲门旁淋巴结转移率最高，其次为胃左、胃小弯及上纵隔淋巴结。喉返神经旁淋巴结是各胸段食管癌常见的转移部位。

　　3 胸段食管癌喉返神经旁淋巴结清扫的手术方式

　　目前胸段食管癌喉返神经旁淋巴结清扫方式主要包括传统二野淋巴结清扫术、现代二野淋巴结清扫术和三野淋巴结清扫术。传统二野淋巴结清扫术清扫范围是上腹部和中下纵隔淋巴结;现代二野淋巴结清扫术则附加上纵隔淋巴结;三野淋巴结清扫术在现代二野基础上加上下颈部淋巴结清扫。其中现代二野和三野淋巴结清扫术常规清扫喉返神经旁淋巴结。胸段食管癌现代二野淋巴结清扫包括腹部和全纵隔淋巴结的清扫。腹部：下至胰腺上缘，上至膈裂孔，左至脾门，右至肝十二指肠韧带和胃右动脉根部，后至腹主动脉前方。胸部：左右喉返神经旁、气管支气管旁、隆突下、食管旁及膈肌淋巴结。颈部包括颈段食管旁、颈静脉内角和锁骨上淋巴结清扫[7]。

　　4 胸段食管癌喉返神经旁淋巴结清扫的临床意义

　　4.1 喉返神经旁淋巴结的转移率及转移相关因素

　　喉返神经旁淋巴结是胸段食管癌常见转移部位，日本学者报道转移率18%～43.4%[8，9]，夏李明等[10]报道32.67%,仅次于腹部淋巴结转移率(34.7%)。喉返神经旁淋巴结转移率与食管癌病变位置相关。佘志廉等[2]报告胸段食管癌上、中、下段RNN转移率分别为21.2%、13.3%、16.6%。作者在研究中发现肿瘤位于上段是喉返神经旁淋巴结转移的独立危险因素[10]。肿瘤浸润深度是决定喉返神经旁淋巴结转移率的另一因素。Matsubara 等[11]指出胸段食管癌喉返神经旁淋巴结转移率浅表性病变为25%，非浅表性病变为57%。喉返神经旁淋巴结清扫应有助于降低胸段食管癌术后上纵隔局部复发率，提供更准确的临床分期。

　　4.2 作为胸段食管癌颈部淋巴结清扫的一个指征

　　由于接受二野清扫术的患者中30%～40%的病例日后出现颈部淋巴结的复发，日本学者在20世纪80年代提出胸段食管癌三野清扫的概念。上、中、下段颈淋巴结转移率分别为35%～56%、11%～38%、8%～23%[12]。但客观上三野清扫存在并发症多，术后生活质量差等问题，对预后的改善也存在争议。选择合适的适应证成为关键。喉返神经旁淋巴结转移与颈部淋巴结转移存在相关性。Nishihira[13]指出右喉返神经旁淋巴结与颈淋巴结间存在淋巴引流。Tabira[14]报告一组三区清扫病例颈淋巴结转移率喉返神经旁淋巴结转移组为44%，喉返神经旁淋巴结未转移组为11%。Shiozaki[15]指出对于喉返神经旁淋巴结阳性病例，三野清扫预后明显优于二野清扫，而对于喉返神经旁淋巴结阴性病例，两者无明显差异。将喉返神经旁淋巴结转移作为胸段食管癌颈部淋巴结清扫的指征已逐渐成为日本学者的共识。Miyata H[16]提出通过术中冰冻或PCR法检测喉返神经旁淋巴结，以避免不必要的颈部淋巴结清扫。

　　4.3 预后

　　胸段食管癌喉返神经旁淋巴结转移提示预后不良。Malassagne等[17]分析食管癌术后预后相关因素，发现喉返神经旁淋巴结转移是预后不良的高危险因子。Tabira[18]报告三野清扫组，喉返神经旁淋巴结转移组5年生存率为21.7%，喉返神经旁淋巴结未转移组5年生存率为47.0%。有学者认为喉返神经旁淋巴结清扫可改善预后。方文涛等[19]报告，5年生存率现代二野组为36.4%，传统二野组为24.9% ,差异有显著性。

　　4.4 喉返神经旁淋巴结清扫引起的相关并发症

　　喉返神经损伤是主要的相关并发症。喉返神经损伤常引起术后排痰困难、进食误咽、声音嘶哑，增加肺部并发症。文献报道，三野清扫喉返神经损伤率20%～50%[18，20]，肺部并发症发生率10%～20%[20]。目前无特别的方法避免喉返神经损伤。Natsuqoe等[21]对5例喉返神经离断患者尝试术中重建喉返神经，取得一定效果。胸段食管癌喉返神经旁淋巴结清扫在食管癌治疗中作用已得到一定认可，但目前的研究多是回顾性分析。

　　【参考文献】

　　1 于频主编.系统解剖学. 第4版.北京：人民卫生出版社，1996.295～296.

　　2 佘志廉 ，朱坤寿，柳硕岩，等.胸段食管癌颈部上纵隔淋巴结转移的研究，中国肿瘤临床，1998，25(7)：530～532.

　　3 李辉主编.现代食管外科学. 北京：人民军医出版社，2004.11～26.

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　　13 Nishihira T, Sayama J.Lymph flow and lymph node metastasis in esophageal cancer.Surg Today，1995，25(4):307～317.

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　　15 Shiozaki H,Yano M,Tsujinaka T,et al. Lymph node metastasis along the recurrent nerve chain is an indication for cervical lymph node dissection in thoracic esophageal cancer. Dis Esophagus，2001，14(3～4):191～196.

　　16 Miyata M,Yano M,Doki Y,et al. A prospective trial for avoiding cervical lymph node dissection for thoracic esophageal cancers, based on intra-operative genetic diagnosis of micrometastasis in recurrent laryngeal nerve chain nodes. J Surg Oncol,2006，93(6):437～438.

　　17 Malassagne B,Tiret E,Duprez D,et al.Prognostic value of thoracic recurrent nerve nodal involvement in esophageal squamous cell carcinoma. J Am Coll Surg, 1997，185(3):244～249.

　　18 Tabira Y,Yasunaga M,Tanka M,et al. Significance of three-field lymphadenectomy for carcinoma of the thoracic esophagus based on depth of tumor infiltration, lymph nodal involvement and survival rate. J Cardiovasc Surg (Torino)， 1999，40(5):737～740.

　　19 方文涛，陈文虎，蒋勇，等. 胸腹二野淋巴结清扫结合术后辅助化疗治疗食管癌.中华胸心血管外科杂志，2005，21：268～271.

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